Kurzbeschreibung: Der Film beginnt mit der Geburt von Inuyasha und Sesshomaru, der seinen eigenen Weg geht. In der Gegenwart treffen die beiden Brüder wieder aufeinander, um einen bösen Feudalherren zu besiegen, der mit Inuyashas Mutter zusammenlebte. Der Fürst, der im Kampf seinen Arm verloren hat, nimmt Sesshomarus verlorenen Arm an sich und beginnt einen Kampf gegen die beiden Brüder. Kagome, Miroku, Shippo und Sango helfen, diesen gefährlichen Kampf zu beenden.
Neben Tessaiga und Tenseiga gibt es noch ein drittes mächtiges Katana, Souunga, eine Dämonenklinge, die Inutaishou / Inu no Taishou gehörte.
Izayoi (Inu Yashas Mutter) lebte einst in einem Schloss. Sie war die Geliebte des großen Hundedämons des Westens, Inutaishou, dem Vater von Sesshoumaru (und später Inu Yasha). Eine Frau, die sich auf die Seite des Hundedämons stellte, wurde von dem Samurai Setsuna no Takemaru nicht geduldet. Er war ein Feind der Dämonen und damit auch von Inu no Taishou. Und so tötete er die schwangere Izayoi. Nach einem kurzen Gespräch mit seinem Sohn Sesshoumaru spürte Inu no Taishou, dass mit seiner Geliebten etwas nicht stimmte und stürmte mit Kaze no Kizu das Schloss. Im Schlafgemach fand er sie tot vor, das Neugeborene in ihren Armen. Zusammen mit Tenseiga erweckte er sie wieder zum Leben und nannte seinen Sohn Inu Yasha, bevor er sich seinem letzten Gegner, Takemaru, stellte. Izayoi brachte sich und ihr Kind in Sicherheit. Die brennende Burg stürzte schließlich ein und begrub Takemaru und Inu no Taishou unter sich.
Durch Zufall gelangte das Schwert Souunga in den Higurashi-Schrein. Als Kagomes Bruder Souta versucht, das Emblem auf der Schwertscheide zu berühren, erscheint zum ersten Mal Saya, der gute Geist, der das Schwert versiegelt hat. Doch das Siegel bricht, Souunga befreit sich und fliegt durch die Stadt. Inu Yasha hat gerade Kagome von der Schule abgeholt und die beiden sind auf dem Weg nach Hause. Auf einem Spielplatz bemerkt Inu Yasha die böse Aura des Schwertes und zieht Tessaiga heraus.
Souunga zeigt den beiden schließlich eine Vision der Zukunft: die Apokalypse. Inu Yasha weiß, dass es nur einen Ausweg gibt: Er muss das Schwert zerstören. Als er es berührt, ergreift es Besitz von ihm und verwandelt ihn in einen Dämon. Um keinen Schaden anzurichten, kehrt Inu Yasha in das Dorf Kaede zurück. Dort greift er jeden an, der ihm über den Weg läuft, sogar seine Freunde. Er benutzt Gokuryuuha, den mächtigen Angriff von Souunga, und zerstört das ganze Dorf. Kagome beschließt, ihm zu folgen und verabschiedet sich von ihrer Familie.
Die Gruppe macht sich auf die Suche nach Inu Yasha. Auch er sucht nach einer Möglichkeit, sich aus dem Bann zu befreien. Doch seine Suche wird kurz unterbrochen, als Sesshoumaru ihm über den Weg läuft. Auch Sesshoumaru spürt die böse Aura, die von dem Schwert ausgeht. Die Situation eskaliert. Inu Yasha verwandelt sich wieder in einen Youkai und greift nun auch Jaken und Rin an. Das gefällt Sesshoumaru gar nicht. Er stürzt sich auf seinen Halbbruder und will ihn töten. Kagome ist gerade auf der Bildfläche erschienen und versucht verzweifelt, ihn mit einigen "Osuwari!" ("Setz dich!") auf den Boden zu nageln, doch der Zauber scheint in diesem Moment seine Wirkung verloren zu haben. Doch einen Augenblick später beginnt Inu Yashas Halskette zu glühen und explodiert... Das Schwert löst sich von seinem Arm und verlässt seinen Träger. Inu Yasha wird auch von dem Zauber befreit, der auf der Kette lag. Kagome wurde durch die Explosion leicht verletzt. Um sie nicht erneut in Gefahr zu bringen, beschließt Inu Yasha, die Suche allein fortzusetzen.
Ein Stierdämon findet Souunga, der in einem Felsen feststeckt, und wird der neue Träger. Souunga holt Takemaru von den Toten zurück, und mit ihm eine riesige Armee von Untoten. Takemaru überfällt in seiner neuen Gestalt ein Schloss und verwandelt alle Menschen in Untote....
Kagome kommt in einer Höhle zu sich. Miroku, Sango, Shippou, Toutousai und Saya, aber auch Jaken und Rin sind bei ihr. Toutusai erzählt die Geschichte der drei Schwerter Tessaiga, Tenseiga und Souunga. Tessaiga, das Hunderte von Dämonen auf einmal vernichten kann und auch zum Schutz der Menschen gemacht wurde. Tenseiga, das Schwert des Lebens, das Tote wiedererwecken kann, und Souunga, das Schwert der Zerstörung, das die Armee der Untoten kontrolliert.
Währenddessen begegnet Inu Yasha Sesshoumaru ein zweites Mal am Grab Takemarus und fordert ihn zum Kampf heraus. Sesshoumaru ist Inu Yasha haushoch überlegen, lässt ihn aber am Leben. Sesshoumaru und Inu Yasha machen sich getrennt auf den Weg zu Takemarus Schloss. Dort erwartet Takemaru die beiden Halbbrüder. Sein Ziel ist es, Inu no Taishous Söhne und alle, die etwas mit den beiden Dämonen zu tun haben, zu vernichten.
Die Gruppe macht sich auf den Weg zu Takemarus Schloss. Auf dem Schlachtfeld treffen Kagome und die anderen auf Inu Yasha und Seshoumaru. Eine riesige Armee von Untoten hat sich bereits versammelt und wartet auf die Eindringlinge. Ein aussichtslos erscheinender Kampf entbrennt. Kagome und Rin werden von einem Dämon entführt und zu Takemaru gebracht. Er will sie töten, weil sie sich mit den Söhnen von Inu no Taishou eingelassen haben...
Inu Yasha und Sesshoumaru kämpfen gemeinsam gegen die Untoten. Inu Yasha bahnt Sesshoumaru den Weg. Sesshoumaru kann gerade noch rechtzeitig eingreifen: Er stürmt das Schloss, rettet Rin und Kagome vor Takemaru und nimmt mit ihm den Kampf auf. Draußen spitzt sich die Lage zu. Um den Rest der Gruppe zu schützen, öffnet Miroku sein Windloch und begibt sich damit in Lebensgefahr. Inu Yasha betritt das Innere des Schlosses und bringt Kagome und Rin in Sicherheit. Er findet Sesshoumaru und Takemaru im Schloss. Inu Yasha gesellt sich zu seinem Halbbruder und es gelingt ihm, Takemaru zu besiegen. Nach einem kurzen Kampf ist Takemaru besiegt. Doch bevor er stirbt, hat Takemaru eine Vision von Izaiyoi. Takemaru erkennt, dass er sie von Anfang an geliebt hat. Doch Izaiyoi hat seine Gefühle nicht erwidert und sich stattdessen mit einem schmutzigen Dämon eingelassen. Sesshoumaru setzt Tenseiga auf Takemarus Knochen und verbietet ihm, in die Welt der Toten zu gehen.
Souunga, wieder ohne Träger, wählt sich nun selbst als Träger. Nun müssen sich Sesshoumaru und Inu Yasha der Waffe selbst stellen. Und so kämpfen Inu Yasha und Sesshoumaru wieder Seite an Seite. Mit den vereinten Kräften von Tenseiga, dem Schwert des Lebens, und Tessaiga, dem Schwert der Erde, besiegen sie schließlich Souunga. Mit der Vernichtung Souungas lösen sich auch alle Untoten auf.
Nachdem Souunga für immer in die Unterwelt verbannt wurde, erscheint der Geist von Inu no Taisho und unterhält sich mit seinen Söhnen.
Kagome und Inu Yasha liegen auf einer Wiese und genießen den Tag. Kagome glaubt, eine Überraschung für Inu Yasha zu haben und bittet ihn, die Augen zu schließen. Als er sie wieder öffnet, stellt er entsetzt fest, dass die Kette wieder an ihrem ursprünglichen Platz ist...